vetpressАграрная наукаAgrarian science0869-81552686-701XРедакция журнала "Аграрная наука"10.32634/0869-8155-2024-380-3-50-56vetpress-2978Research ArticleВЕТЕРИНАРИЯVETERINARY MEDICINEАнтибиотикорезистентность и фагочувствительность листериозных патогеновAntibiotic resistance and phage sensitivity of topical listeriosis pathogenshttps://orcid.org/0000-0001-7360-927XШастинП. Н.ShastinP. N.

Павел Николаевич Шастин, кандидат ветеринарных наук, старший научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Pavel Nikolaevich Shastin, Candidate of Veterinary Sciences, Senior Researcher

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

shastin.pasha@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0390-7700ЯкимоваЭ. А.YakimovaE. A.

Эльвира Алексеевна Якимова, научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Elvira Alekseevna Yakimova, Researcher

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

elvira.yakimova@icloud.comhttps://orcid.org/0000-0003-0728-538XСуповаА. В.SupovaA. V.

Анастасия Владимировна Супова, научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Anastasia Vladimirovna Supova, Researcher 

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

supova.nastya@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1891-0005СавиновВ. А.SavinovV. A.

Василий Александрович Савинов, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Vasiliy Alexandrovich Savinov, Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher 

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

visik06@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0007-1578-6594ЕжоваЕ. Г.EzhovaE. G.

Екатерина Геннадьевна Ежова, научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Ekaterina Gennadevna Ezhova, Researcher

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

ezhova@micro-ecology.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2115-1882ХабароваА. В.KhabarovaA. V.

Алла Викторовна Хабарова, младший научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Alla Viktorovna Khabarova, Junior Researcher

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

xabarova.alla97@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5050-2274ЛаишевцевА. И.LaishevtsevA. I.

Алексей Иванович Лаишевцев, кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник

Рязанский пр-т, 24, корп. 1, Москва, 109428

Aleksei Ivanovich Laishevtsev, Candidate of Biological Sciences, Leading Researcher

24 building 1 Ryazansky Ave., Moscow, 109428

a.laishevtsev@gmail.comФедеральный научный центр — Всероссийский научно-исследовательский институт экспериментальной ветеринарии им. К.И. Скрябина и Я.Р. Коваленко Российской академии наукРоссияFederal Scientific Centre VIEVRussian Federation202425032024035056Copyright © Шастин П.Н., Якимова Э.А., Супова А.В., Савинов В.А., Ежова Е.Г., Хабарова А.В., Лаишевцев А.И., 20242024Шастин П.Н., Якимова Э.А., Супова А.В., Савинов В.А., Ежова Е.Г., Хабарова А.В., Лаишевцев А.И.Shastin P.N., Yakimova E.A., Supova A.V., Savinov V.A., Ezhova E.G., Khabarova A.V., Laishevtsev A.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vetpress.ru/jour/article/view/2978Актуальность

Актуальность. Проблема листериозного инфицирования продолжает оставаться актуальной в эпизоотологии и эпидемиологии. Устойчивость к эрадикации Listeria spp. обусловлена способностью бактерии адаптироваться и сохраняться в различных средах, а также ее внутриклеточным расположением и слабой внутриклеточной диффузией некоторых антибиотиков. Листериоз относится к сапрозоонозам, листерии часто обсеменяют пищевые продукты. Как патоген животного происхождения Listeria вызывают беспокойство не только с точки зрения общественного здравоохранения и биобезопасности продуктов, но и как возбудитель болезни животных, приводящей к серьезным экономическим потерям. Бессистемное применение антибиотиков для борьбы с листериозом привело к изменению фона лекарственной чувствительности.

Цель работы — определение антибиотикорезистентности актуальных штаммов листерий и их чувствительности к бактериофагам для обоснования перспектив фагообработок в борьбе с листериозной инфекцией.

Методы

Методы. Методология построена на рутинных бактериологических исследованиях, спот-тестах и определении чувствительности диско-диффузионным методом с 132 патогенами Listeria spp.

Результаты

Результаты. Отмечена множественная антибиотикорезистентность к фосфомицину, меропенему, цефотаксиму, бацитрацину, тилозину, цефалексину, полимиксину-В, линкомицину, бензилпенициллину, цефпирому, цефаклору и другим препаратам. Установлен фаголизис листерий бактериофагами нашей коллекции Lm1 (97,70%), Lm2 (96,20%). Данные бактериофаги депонированы в коллекции Федерального государственного бюджетного научного учреждения «Федеральный научный центр — Всероссийский научно-исследовательский институт экспериментальной ветеринарии им. К.И. Скрябина и Я.Р. Коваленко Российской академии наук». Таким образом, цель исследования — расширение знаний о листериозных бактериофагах и фагоприменение в качестве эффективного способа профилактики, лечения и контроля листериозных инфекций в пищевой и животноводческой промышленности.

Relevance

Relevance. The problem of listeriosis infection continues to be relevant in epizootology and epidemiology. Resistance to eradication of Listeria spp. due to the ability of the bacterium to adapt and persist in various environments, as well as its intracellular location and weak intracellular diffusion of some antibiotics. Listeriosis refers to saprozoonoses, listeria often seed food products. As a pathogen of animal origin, Listeria is of concern not only from the point of view of public health and biosafety of products, but also as a causative agent of animal disease, leading to serious economic losses. The haphazard use of antibiotics to combat listeriosis has led to a change in the background of drug sensitivity. The aim of the work was to determine the antibiotic resistance of topical listeria strains and their sensitivity to bacteriophages to substantiate the prospects of phage treatments in the fight against listeriosis infection.

Methods

Methods. The methodology is based on routine bacteriological studies, spot tests and sensitivity determination by the disco-diffusion method with 132 Listeria spp pathogens.

Results

Results. Multiple antibiotic resistance to fosfomycin, meropenem, cefotaxime, bacitracin, tylosin, cephalexin, polymyxin-B, lincomycin, benzylpenicillin, cefpirom, cefaclor and other drugs was noted. Listeria phagolysis was established by bacteriophages of our collection Lm1 (97.70%), Lm2 (96.20%). These bacteriophages are deposited in the collection of the Federal Scientific Centre VIEV. Thus, the aim of the study was to expand knowledge about listeriosis bacteriophages and their use as an effective method of prevention, treatment and control of listeriosis infections in the food and livestock industry.

бактериофагифаготерапиябиобезопасностьлистериозантибиотикорезистентностьbacteriophagesphage therapybiosafetylisteriosisantibiotic resistanceИсследование выполнено в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (проект FGUG 2022-0007).The study was carried out within the framework of the state task of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (project FGUG 2022-0007).ReferencesPontello M. et al. Listeria monocytogenes serotypes in human infections (Italy, 2000–2010). Annali dell’Istituto Superiore di Sanità. 2012; 48(2): 146–150. https://doi.org/10.4415/ANN_12_02_07Pontello M. et al. Listeria monocytogenes serotypes in human infections (Italy, 2000–2010). Annali dell’Istituto Superiore di Sanità. 2012; 48(2): 146–150. https://doi.org/10.4415/ANN_12_02_07Slutsker L., Evans M.C., Schuchat A. Listeriosis. Scheld W.M., Craig W.A., Huges J.M. (eds.). Emerging Infections 4. Washington, DC: ASM Press. 2000: 83–106.Slutsker L., Evans M.C., Schuchat A. Listeriosis. Scheld W.M., Craig W.A., Huges J.M. (eds.). Emerging Infections 4. Washington, DC: ASM Press. 2000: 83–106.Farber J.M., Daley E., Coates F., Beausoleil N., Fournier J. Feeding trials of Listeria monocytogenes with a nonhuman primate model. Journal of Clinical Microbiology. 1991; 29(11): 2606–2608. https://doi.org/10.1128/jcm.29.11.2606-2608.1991Farber J.M., Daley E., Coates F., Beausoleil N., Fournier J. Feeding trials of Listeria monocytogenes with a nonhuman primate model. Journal of Clinical Microbiology. 1991; 29(11): 2606–2608. https://doi.org/10.1128/jcm.29.11.2606-2608.1991Gellin B.G. et al. The Epidemiology of Listeriosis in the United States — 1986. American Journal of Epidemiology. 1991; 133(4): 392–401. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a115893Gellin B.G. et al. The Epidemiology of Listeriosis in the United States — 1986. American Journal of Epidemiology. 1991; 133(4): 392–401. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a115893de Melo A.G., Levesque S., Moineau S. Phages as friends and enemies in food processing. Current Opinion in Biotechnology. 2018; 49: 185–190. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2017.09.004de Melo A.G., Levesque S., Moineau S. Phages as friends and enemies in food processing. Current Opinion in Biotechnology. 2018; 49: 185–190. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2017.09.004Cox L.J. et al. Listeria spp. in food processing, non-food and domestic environments. Food Microbiology. 1989; 6(1): 49–61. https://doi.org/10.1016/S0740-0020(89)80037-1Cox L.J. et al. Listeria spp. in food processing, non-food and domestic environments. Food Microbiology. 1989; 6(1): 49–61. https://doi.org/10.1016/S0740-0020(89)80037-1Palacios A. et al. Multistate Outbreak of Listeria monocytogenes Infections Linked to Queso Fresco — United States, 2021. Morbidity and Mortality Weekly Report. 2022; 71(21): 709–712. https://doi.org/10.15585/mmwr.mm7121a3Palacios A. et al. Multistate Outbreak of Listeria monocytogenes Infections Linked to Queso Fresco — United States, 2021. Morbidity and Mortality Weekly Report. 2022; 71(21): 709–712. https://doi.org/10.15585/mmwr.mm7121a3Jackson K.A., Gould L.H., Hunter J.C., Kucerova Z., Jackson B. Listeriosis Outbreaks Associated with Soft Cheeses, United States, 1998–2014. Emerging Infectious Diseases. 2018; 24(6): 1116–1118. https://doi.org/10.3201/eid2406.171051Jackson K.A., Gould L.H., Hunter J.C., Kucerova Z., Jackson B. Listeriosis Outbreaks Associated with Soft Cheeses, United States, 1998–2014. Emerging Infectious Diseases. 2018; 24(6): 1116–1118. https://doi.org/10.3201/eid2406.171051European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food‐borne outbreaks in 2017. EFSA Journal. 2018; 16(12): e05500. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2018.5500European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control. The European Union summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents and food‐borne outbreaks in 2017. EFSA Journal. 2018; 16(12): e05500. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2018.5500Stratakos A.Ch. et al. In vitro and in vivo characterisation of Listeria monocytogenes outbreak isolates. Food Control. 2020; 107: 106784. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2019.106784Stratakos A.Ch. et al. In vitro and in vivo characterisation of Listeria monocytogenes outbreak isolates. Food Control. 2020; 107: 106784. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2019.106784Hegazy W.A.H., Salem I.M., Alotaibi H.F., Khafagy E.-S., Ibrahim D. Terazosin Interferes with Quorum Sensing and Type Three Secretion System and Diminishes the Bacterial Espionage to Mitigate the Salmonella Typhimurium Pathogenesis. Antibiotics. 2022; 11(4): 465. https://doi.org/10.3390/antibiotics11040465Hegazy W.A.H., Salem I.M., Alotaibi H.F., Khafagy E.-S., Ibrahim D. Terazosin Interferes with Quorum Sensing and Type Three Secretion System and Diminishes the Bacterial Espionage to Mitigate the Salmonella Typhimurium Pathogenesis. Antibiotics. 2022; 11(4): 465. https://doi.org/10.3390/antibiotics11040465Тартаковский И.С., Малеев В.В., Ермолаева С.А. Листерии: роль в инфекционной патологии человека и лабораторная диагностика. М.: Медицина для всех. 2002; 200. ISBN 5-93649-007-6Tartakovsky I.S., Maleev V.V., Ermolaeva S.A. Listeria: the role in human infectious pathology and laboratory diagnostics. Moscow: Meditsina dlya vsekh. 2002; 200 (in Russian). ISBN 5-93649-007-6Gattuso A. et al. Phylogenetic and Evolutionary Genomic Analysis of Listeria monocytogenes Clinical Strains in the Framework of Foodborne Listeriosis Risk Assessment. Frontiers in Microbiology. 2022; 13: 816880. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.816880Gattuso A. et al. Phylogenetic and Evolutionary Genomic Analysis of Listeria monocytogenes Clinical Strains in the Framework of Foodborne Listeriosis Risk Assessment. Frontiers in Microbiology. 2022; 13: 816880. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.816880Guo M. et al. Bacillus subtilis Improves Immunity and Disease Resistance in Rabbits. Frontiers in Immunology. 2017; 8: 354. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00354Guo M. et al. Bacillus subtilis Improves Immunity and Disease Resistance in Rabbits. Frontiers in Immunology. 2017; 8: 354. https://doi.org/10.3389/fimmu.2017.00354Bemrah N., Sanaa M., Cassin M.H., Griffiths M.W., Cerf O. Quantitative risk assessment of human listeriosis from consumption of soft cheese made from raw milk. Preventive Veterinary Medicine. 1998; 37(1–4): 129–145. https://doi.org/10.1016/S0167-5877(98)00112-3Bemrah N., Sanaa M., Cassin M.H., Griffiths M.W., Cerf O. Quantitative risk assessment of human listeriosis from consumption of soft cheese made from raw milk. Preventive Veterinary Medicine. 1998; 37(1–4): 129–145. https://doi.org/10.1016/S0167-5877(98)00112-3Nightingale K.K. et al. Ecology and Transmission of Listeria monocytogenes Infecting Ruminants and in the Farm Environment. Applied and Environmental Microbiology. 2004; 70(8): 4458–4467. https://doi.org/10.1128/AEM.70.8.4458-4467.2004Nightingale K.K. et al. Ecology and Transmission of Listeria monocytogenes Infecting Ruminants and in the Farm Environment. Applied and Environmental Microbiology. 2004; 70(8): 4458–4467. https://doi.org/10.1128/AEM.70.8.4458-4467.2004Radoshevich L., Cossart P. Listeria monocytogenes: towards a complete picture of its physiology and pathogenesis. Nature Reviews Microbiology. 2018; 16(1): 32–46. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2017.126Radoshevich L., Cossart P. Listeria monocytogenes: towards a complete picture of its physiology and pathogenesis. Nature Reviews Microbiology. 2018; 16(1): 32–46. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2017.126Савельева Т.А., Ховзун Т.В., Шах А.В., Корако В.Б. Проведение микробиологического мониторинга пищевых токсикоинфекций (Listeria monocytogenes, Salmonella spp.) на птицеперерабатывающих предприятиях. Пищевая промышленность: наука и технологии. 2016; (3): 95–100. https://www.elibrary.ru/xamklnSavelyeva T.A., Hovzun Т.V., Shah А.V., Korako V.B. Carrying out microbiological monitoring of food toksikoinfektion (Listeria monocytogenes, Salmonella spp.) at the enterprises processing fowl. Food Industry: Science and Technology. 2016; (3): 95–100 (in Russian). https://www.elibrary.ru/xamklnНечаев А.Ю., Белопольский А.Е. Диагностические возможности современных методов определения патогенных листерий в мясопродуктах. Международный вестник ветеринарии. 2022; (4): 48–52. https://doi.org/10.52419/issn2072-2419.2022.4.48Nechaev A.Yu., Belopolsky A.E. Diagnostic capabilities of modern methods of determination pathogenic listeria in meat products. International Journal of Veterinary Medicine. 2022; (4): 48–52 (in Russian). https://doi.org/10.52419/issn2072-2419.2022.4.48Vera A., González G., Domínguez M., Bello H. Principales factores de virulencia de Listeria monocytogenes y su regulación. Revista chilena de infectología. 2013; 30(4): 407–416. https://doi.org/10.4067/S0716-10182013000400010Vera A., González G., Domínguez M., Bello H. Main virulence factors of Listeria monocytogenes and its regulation. Revista chilena de infectología. 2013; 30(4): 407–416 (in Spanish). https://doi.org/10.4067/S0716-10182013000400010Jamali H., Radmehr B., Thong K.L. Prevalence, characterisation, and antimicrobial resistance of Listeria species and Listeria monocytogenes isolates from raw milk in farm bulk tanks. Food Control. 2013; 34(1): 121–125. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2013.04.023Jamali H., Radmehr B., Thong K.L. Prevalence, characterisation, and antimicrobial resistance of Listeria species and Listeria monocytogenes isolates from raw milk in farm bulk tanks. Food Control. 2013; 34(1): 121–125. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2013.04.023Ермоленко Е.И., Тарасова Е.А., Иванова А.М., Елисеев А.В., Суворов А.Н. Влияние пробиотических лактобацилл и энтерококков на микробиоту кишечника и иммунную систему крыс с дисбиозом. Вестник Санкт-Петербургского университета. Медицина. 2013; (2): 185–194. https://www.elibrary.ru/qitoonErmolenko E.I., Tarasovа E.A., Ivanova A.M., Eliseev A.V., Suvorov A.N. Influence of probiotic lactobacilli and enterococci on intestinal microbiota and the immune system of rats with in experimental dysbiosis. Vestnik of Saint Petersburg University. Medicine. 2013; (2): 185–194 (in Russian). https://www.elibrary.ru/qitoonSword C.P., Pickett M.J. The Isolation and Characterization of Bacteriophages from Listeria monocytogenes. Journal of General Microbiology. 1961; 25(2): 241–248. https://doi.org/10.1099/00221287-25-2-241Sword C.P., Pickett M.J. The Isolation and Characterization of Bacteriophages from Listeria monocytogenes. Journal of General Microbiology. 1961; 25(2): 241–248. https://doi.org/10.1099/00221287-25-2-241Кольпикова Т.И., Бакулов И.А., Котляров В.М. Листериозные бактериофаги и их применение. Медико-ветеринарные аспекты листериоза. Сборник тезисов конференции. Покров: Всероссийский научно-исследовательский институт ветеринарной вирусологии и микробиологии РАСХН. 1993; 36–37. https://www.elibrary.ru/rpsizbKolpikova T.I., Bakulov I.A., Kotlyarov V.M. Listeriosis bacteriophages and their application. Medical and veterinary aspects of listeriosis. Collection of conference abstracts. Pokrov: All-Russian Scientific Research Institute of Veterinary Virology and Microbiology of the Russian Academy of Agricultural Sciences. 1993; 36–37 (in Russian). https://www.elibrary.ru/rpsizbШастин П.Н., Лаишевцев А.И., Капустин А.В. Антибиотикочувствительность и фагочувствительность Listeria spp. Актуальные проблемы ветеринарной медицины, зоотехнии, биотехнологии и экспертизы сырья и продуктов животного происхождения. Сборник трудов научно-практической конференции. М.: Сельскохозяйственные технологии. 2022; 297–299. https://www.elibrary.ru/kiotnsShastin P.N., Laishevtsev A.I., Kapustin A.V. Antibiotic sensitivity and phage sensitivity of Listeria spp. Actual problems of veterinary medicine, animal science, biotechnology and expertise of raw materials and animal products: Proceedings of the scientific and practical conference. Moscow: Selskokhozyaystvennyye tekhnologii. 2022; 297–299 (in Russian). https://www.elibrary.ru/kiotnsBaquero F., Lanza V.F., Duval M., Coque T.M. Ecogenetics of antibiotic resistance in Listeria monocytogenes. Molecular Microbiology. 2020; 113(3): 570–579. https://doi.org/10.1111/mmi.14454Baquero F., Lanza V.F., Duval M., Coque T.M. Ecogenetics of antibiotic resistance in Listeria monocytogenes. Molecular Microbiology. 2020; 113(3): 570–579. https://doi.org/10.1111/mmi.14454Sulakvelidze A. Safety by Nature: Potential Bacteriophage Applications. Microbe. 2011; 6(3): 122–126.Sulakvelidze A. Safety by Nature: Potential Bacteriophage Applications. Microbe. 2011; 6(3): 122–126.Van Kessel J.S., Karns J.S., Gorski L., McCluskey B.J., Perdue M.L. Prevalence of Salmonellae, Listeria monocytogenes, and Fecal Coliforms in Bulk Tank Milk on US Dairies. Journal of Dairy Science. 2004; 87(9): 2822–2830. https://doi.org/10.3168/jds.S0022-0302(04)73410-4Van Kessel J.S., Karns J.S., Gorski L., McCluskey B.J., Perdue M.L. Prevalence of Salmonellae, Listeria monocytogenes, and Fecal Coliforms in Bulk Tank Milk on US Dairies. Journal of Dairy Science. 2004; 87(9): 2822–2830. https://doi.org/10.3168/jds.S0022-0302(04)73410-4Васильев Д.А. и др. Разработка биотехнологических параметров создания бактериофаговых биопрепаратов для деконтаминации микрофлоры, вызывающей порчу пищевого сырья животного происхождения и мясных, рыбных, молочных продуктов (биопроцессинг). Ульяновск: Ульяновский ГАУ. 2019; 450. ISBN 978-5-6041036-6-1 https://www.elibrary.ru/eizjszVasiliev D.A. et. al. Development of biotechnological parameters for the creation of bacteriophage biologics for the decontamination of microflora causing spoilage of food raw materials of animal origin and meat, fish, dairy products (bioproessing). Ulyanovsk: Ulyanovsk State Agrarian University named after P.A. Stolypin. 2019; 450 (in Russian). ISBN 978-5-6041036-6-1 https://www.elibrary.ru/eizjszАлексанина Н.В. Изучение чувствительности к бактериофагам условнопатогенных энтеробактерий, выделенных от детей раннего возраста. Инфекция и иммунитет. 2014; 4(S): 62–63. https://www.elibrary.ru/tpkakuAleksanina N.V. The study of sensitivity to bacteriophages of conditionally pathogenic enterobacteria isolated from young children. Russian Journal of Infection and Immunity. 2014; 4(S): 62–63 (in Russian). https://www.elibrary.ru/tpkaku

The authors declare that there are no conflicts of interest present.