vetpressАграрная наукаAgrarian science0869-81552686-701XРедакция журнала "Аграрная наука"10.32634/0869-8155-2025-398-09-38-44vetpress-3825Research ArticleЗООТЕХНИЯZOOTECHNICSВзаимосвязь индекса фрагментации ядерной ДНК сперматозоидов с гормональным статусом у быков-производителейRelationship between sperm nuclear DNA fragmentation index and hormonal status in breeding bullshttps://orcid.org/0000-0001-5386-7263ИолчиевБ. С.IolchievB. S.

Байлар Садраддинович Иолчиев, доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Baylar Sadraddinovich Iolchiev, Doctor of Biological Sciences, Leading Researcher

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

baylar1@yandex.ruУшаковаС. Н.UshakovaS. N.

Светлана Николаевна Ушакова, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Svetlana Nikolaevna Ushakova, Сandidate of Biological Sciences, Senior Researcher

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

s7985588@mail.ruПридановаИ. Е.PridanovaI. E.

Ирина Евгеньевна Приданова, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Irina Evgenievna Pridanova, Сandidate of Biological Sciences, Senior Researcher

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

irinapridanova@yandex.ruЛуконинаО. Н.LukoninaO. N.

Ольга Николаевна Луконина, кандидат сельскохозяйственных наук, врио директора

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Olga Nikolaevna Lukonina, Сandidate оf Agricultural Sciences, Acting Director

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

lukoninaon@mail.ruМашталерД. В.MashtalerD. V.

Дмитрий Владимирович Машталер, кандидат сельскохозяйственных наук, старший научный сотрудник

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Dmitry Vladimirovich Mashtaler, Сandidate оf Agricultural Sciences, Senior Researcher

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

mashtaler-1989@mail.ruМорозТ. А.MorozT. A.

Татьяна Анатольевна Мороз, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник

ул. им. Ленина, 13, пос. Лесные Поляны, Пушкино, Московская обл., 141212

Tatyana Anatolyevna Moroz, Сandidate of Biological Sciences, Senior Researcher

13 Lenin Str., Lesnye Polyany, Pushkino, Moscow region, 141212

t_moroz_2013@mail.ruСейдахметовБ. С.SeidakhmetovB. S.

Багит Серикович Сейдахметов, кандидат биологических наук, главный технолог

ул. Соединительная, 7, Ногинск, Московская обл., 142401

Bagit Serikovich Seidakhmetov, Сandidate of Biological Sciences, Chief Technologist

7 Soedinitelnaya Str., Noginsk, Moscow region, 142401

mos-bulls@mail.ruКомбароваН. А.KombarovaN. A.

Нина Анатолевна Комбарова, кандидат биологических наук, главный технолог

Центральная ул., 3, пос. Быково, Подольск, Московская обл., 142143

Nina Anatolyevna Kombarova, Сandidate of Biological Sciences, Chief Technologist

3 Centralnaya Str., Bykovo, Podolsk, Moscow region, 142143

komnina@list.ruВсероссийский научно-исследовательский институт племенного делаРоссияAll-Russian Scientific Research Institute of Animal BreedingRussian FederationАО «”Московское” по племенной работе»РоссияJSC “Moscow for breeding work”Russian FederationГоловной центр по воспроизводству сельскохозяйственных животныхРоссияHead Center for the Reproduction of Farm AnimalsRussian Federation202520092025093844Copyright © Иолчиев Б.С., Ушакова С.Н., Приданова И.Е., Луконина О.Н., Машталер Д.В., Мороз Т.А., Сейдахметов Б.С., Комбарова Н.А., 20252025Иолчиев Б.С., Ушакова С.Н., Приданова И.Е., Луконина О.Н., Машталер Д.В., Мороз Т.А., Сейдахметов Б.С., Комбарова Н.А.Iolchiev B.S., Ushakova S.N., Pridanova I.E., Lukonina O.N., Mashtaler D.V., Moroz T.A., Seidakhmetov B.S., Kombarova N.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vetpress.ru/jour/article/view/3825Актуальность

Актуальность. Эффективность разведения крупного рогатого скота напрямую зависит от качества воспроизводства, где состояние сперматозоидов у племенных быков играет решающую роль. Одним из критических факторов является фрагментация ДНК в спер­матозоидах, которая может привести к генетическим аномалиям и снизить эффектив­ность искусственного оплодотворения. Гормональный дисбаланс, особенно уровень тестостерона и эстрадиола, может повлиять на целостность ДНК. Это исследование на­правлено на изучение влияния гормонального статуса быков на фрагментацию ДНК в их сперматозоидах.

Методы

Методы. Исследование было проведено на 43 быках голштинской породы. Фрагмента­цию оценивали с помощью щелочного ДНК комет-анализа, в каждом образце анализи­ровали не менее 250 сперматозоидов. Гормональный статус (тестостерон, эстрадиол, тироксин) оценивали с помощью иммуноферментного анализа (ELISA) сыворотки кро­ви. Статистический анализ проводили с использованием программного обеспечения SPSS v.23 с использованием дисперсионного анализа и t-критерия Стьюдента.

Результаты

Результаты. Более 98% сперматозоидов содержали неповрежденную ДНК, в то время как умеренные и тяжелые повреждения наблюдались в 1% и 0,8% клеток соответствен­но. У быков с неповрежденной ДНК уровень тестостерона был на 62,3% и 72% выше, чем у быков с поврежденной ДНК (p < 0,05). И наоборот, концентрация эстрадиола была на 40% выше у быков с фрагментированной ДНК. Корреляционный анализ выявил сла­бую, но значимую отрицательную связь между тестостероном и фрагментацией ДНК (ρ ≈ -0,20) и положительную связь между эстрадиолом и повреждением ДНК (ρ ≈ 0,18). Уровни тироксина не показали существенных различий между группами.

Выводы

Выводы. Высокий уровень тестостерона связан с уменьшением фрагментации ДНК, в то время как повышенный уровень эстрадиола может способствовать ее увеличению, воз­можно, из-за окислительного стресса. Эти данные подчеркивают важность гормонально­го баланса для поддержания целостности ДНК сперматозоидов у племенных быков.

Relevance

Relevance. The efficiency of cattle breeding is directly dependent on reproduction quality, where the condition of spermatozoa in breeding bulls plays a crucial role. One of the critical factors is DNA fragmentation in spermatozoa, which can cause genetic abnormalities and reduce the effectiveness of artificial insemination. Hormonal imbalance, particularly testosterone and estradiol levels, may affect DNA integrity. This study aims to investigate the influence of bulls’ hormonal status on DNA fragmentation in their spermatozoa.

Methods

Methods. The study was conducted on 43 Holstein bulls. DNA fragmentation was assessed using the alkaline comet assay, with a minimum of 250 spermatozoa analyzed per sample. Hormonal status (testosterone, estradiol, thyroxine) was evaluated through enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) of blood serum. Statistical analysis was performed using SPSS v.23 software, employing variance analysis and Student’s t-test.

Results

Results. Over 98% of spermatozoa exhibited intact DNA, while moderate and severe damage was observed in 1% and 0.8% of cells, respectively. Bulls with intact DNA showed 62.3% and 72% higher testosterone levels compared to those with DNA damage (p < 0.05). Conversely, estradiol concentration was 40% higher in bulls with fragmented DNA. Correlation analysis revealed a weak but significant negative association between testosterone and DNA fragmentation (ρ ≈ -0.20) and a positive association between estradiol and DNA damage (ρ ≈ 0.18). Thyroxine levels showed no significant differences between groups.

Conclusions

Conclusions. High testosterone levels are associated with reduced DNA fragmentation, while elevated estradiol may contribute to its increase, potentially due to oxidative stress. These findings highlight the importance of hormonal balance in maintaining sperm DNA integrity in breeding bulls.

сперматозоидыгормональный статусДНК-комет анализтестостеронэстрадиолфрагментация ДНК сперматозоидовspermatozoahormonal statusDNA comet analysistestosteroneestradiolsperm DNA fragmentationРабота выполнена при финансовой поддержке РНФ (проект № 25-26-00041).The research was carried out with financial support from the Russian Science Foundation (project No. 25-26-00041).ReferencesШмидт А.В., Иолчиев Б.С., Онкорова Н.Т. Изучение биологиче­ской полноценности сперматозоидов в сперме с бактериальной обсемененностью. Вестник КрасГАУ. 2024; (2): 101–108. https://doi.org/10.36718/1819-4036-2024-6-101-108Shmidt A.V., Iolchiev B.S., Onkorova N.T. Studying the biological completeness of sperm in semen with bacterial contamination. Bulletin of KrasGAU. 2024; (2): 101–108 (in Russian). https://doi.org/10.36718/1819-4036-2024-6-101-108Иолчиев Б.С. и др. Дисперсия хроматина сперматозоидов быков-производителей в зависимости от возраста. Животноводство и кормопроизводство. 2024; 107(4): 255–265. https://doi.org/10.33284/2658-3135-107-4-255Iolchiev B.S. et al. Сhromatin dispersion of spermatozoa of stud bulls depending on age Animal Husbandry and Fodder Production. 2024; 107(4): 255–265 (in Russian). https://doi.org/10.33284/2658-3135-107-4-255Карпеня М.М. Взаимосвязь некоторых факторов с репродук­тивной функцией быков-производителей. Зоотехническая наука Беларуси. 2021; 56(1): 59–65. https://elibrary.ru/btdnxoKarpenya M.M. Correlation of some factors with reproductive function of producing bulls. Zootechnical Science of Belarus. 2021; 56(1): 59–65 (in Russian). https://elibrary.ru/btdnxoРуденко О.В. Показатели воспроизводства коров при разной степени инбридинга. Вестник Российского университета дружбы народов. Серия: Агрономия и животноводство. 2022; 17(3): 360–372. https://doi.org/10.22363/2312-797X-2022-17-3-360-372Rudenko O.V. Cow reproduction rates with varying inbreeding degrees. Bulletin of the Peoples’ Friendship University of Russia. Series: Agronomy and animal husbandry. 2022; 17(3): 360–372 (in Russian). https://doi.org/10.22363/2312-797X-2022-17-3-360-372Davis T.C., White R.R. Breeding animals to feed people: The many roles of animal reproduction in ensuring global food security. Theriogenology. 2020; 150: 27–33. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2020.01.041Davis T.C., White R.R. Breeding animals to feed people: The many roles of animal reproduction in ensuring global food security. Theriogenology. 2020; 150: 27–33. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2020.01.041López-Gatius F. Is fertility declining in dairy cattle?: A retrospective study in northeastern Spain. Theriogenology. 2003; 60(1): 89–99. https://doi.org/10.1016/S0093-691X(02)01359-6López-Gatius F. Is fertility declining in dairy cattle?: A retrospective study in northeastern Spain. Theriogenology. 2003; 60(1): 89–99. https://doi.org/10.1016/S0093-691X(02)01359-6Berry D.P., Friggens N.C., Lucy M., Roche J.R. Milk Production and Fertility in Cattle. Annual Review of Animal Biosciences. 2016; 4: 269–290. https://doi.org/10.1146/annurev-animal-021815-111406Berry D.P., Friggens N.C., Lucy M., Roche J.R. Milk Production and Fertility in Cattle. Annual Review of Animal Biosciences. 2016; 4: 269–290. https://doi.org/10.1146/annurev-animal-021815-111406Мартынова Е.Н., Азимова Г.В., Исупова Ю.В., Сухова В.С. Проблема воспроизводства в молочном скотоводстве и пути ее решения. Вестник Ижевской государственной сельскохозяй­ственной академии. 2016; (3): 38–44. https://elibrary.ru/wmgnrtMartynova E.N., Azimova G.V., Isupova Yu.V., Sukhova V.S. The problem of reproduction in dairy farming and the ways of its solving. The Bulletin of Izhevsk State Agricultural Academy. 2016; (3): 38–44 (in Russian). https://elibrary.ru/wmgnrtКоршунов М.Н., Коршунова Е.С., Кастрикин Ю.В., Даренков С.П. Мужской фактор бесплодия в аспекте невынашивания беременно­сти. Кремлевская медицина. Клинический вестник. 2021; (3): 78–82. https://doi.org/10.26269/n3bk-c996Korshunov M.N., Korshunova E.S., Kastrikin Yu.V., Darenkov S.P. Male infertility factor in pregnancy losses. Kremlin medicine. Clinical bulletin. 2021; (3): 78–82 (in Russian). https://doi.org/10.26269/n3bk-c996Нечипоренко А.П., Ситникова В.Е., Нечипоренко У.Ю., Конова­ленко А.В. Инфракрасная фурье-спектроскопия в исследовании проявлений патологии сперматозоидов. Вестник Санкт-Петер­бургского университета. Медицина. 2023; 18(3): 233–257. https://doi.org/10.21638/spbu11.2023.302Nechiporenko A.P., Sitnikova V.E., Nechiporenko U.Yu., Konovalenko A.V. Fourier In-frared spectroscopy in the study of manifestations of sperm pathology. Vestnik of Saint Petersburg University. Medicine. 2023; 18(3): 233–257 (in Russian). https://doi.org/10.21638/spbu11.2023.302Xiao L. et al. Effect of ambient temperature variability on sperm quality: A retrospective population-based cohort study. Science of The Total Environment. 2022; 851(2): 158245. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.158245Xiao L. et al. Effect of ambient temperature variability on sperm quality: A retrospective population-based cohort study. Science of The Total Environment. 2022; 851(2): 158245. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.158245Schulze M., Nitsche-Melkus E., Jakop U., Jung M., Waberski D. New trends in production management in European pig AI centers. Theriogenology. 2019; 137: 88–92. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2019.05.042Schulze M., Nitsche-Melkus E., Jakop U., Jung M., Waberski D. New trends in production management in European pig AI centers. Theriogenology. 2019; 137: 88–92. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2019.05.042Waberski D., Riesenbeck A., Schulze M., Weitze K.F., Johnson L. Application of preserved boar semen for artificial insemination: Past, present and future challenges. Theriogenology. 2019; 137: 2–7. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2019.05.030Waberski D., Riesenbeck A., Schulze M., Weitze K.F., Johnson L. Application of preserved boar semen for artificial insemination: Past, present and future challenges. Theriogenology. 2019; 137: 2–7. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2019.05.030Абилов А.И., Турбина В.В., Новгородова И.П. Взаимосвязь качества семени с биохимическим и гормональным состоянием у быков-производителей. Ветеринарный врач. 2023; (5): 73–79. https://elibrary.ru/hvwnzoAbilov A.I., Turbina V.V., Novgorodova I.P. Тhe relationship between the semen quality and biochemical and hormonal state in bulls-producers. Veterinarny vrach. 2023; (5): 73–79 (in Russian). https://elibrary.ru/hvwnzoBahrami Z., Daeifarshbaf N., Amjadi F., Aflatoonian R. The effects of hormonal changes on sperm DNA integrity in oligoasthenoterato-spermia individuals: A case-control study. International Journal of Reproductive BioMedicine. 2023; 20(12): 999–1006. https://doi.org/10.18502/ijrm.v20i12.12560Bahrami Z., Daeifarshbaf N., Amjadi F., Aflatoonian R. The effects of hormonal changes on sperm DNA integrity in oligoasthenoterato-spermia individuals: A case-control study. International Journal of Reproductive BioMedicine. 2023; 20(12): 999–1006. https://doi.org/10.18502/ijrm.v20i12.12560Kumar N., Singh A.K. Trends of male factor infertility, an important cause of infertility: A review of literature. Journal of Human Reproductive Sciences. 2015; 8(4): 191–196.Kumar N., Singh A.K. Trends of male factor infertility, an important cause of infertility: A review of literature. Journal of Human Reproductive Sciences. 2015; 8(4): 191–196.McLachlan R.I. Approach to the Patient With Oligozoospermia. The Journal of Clinical Endocrinology & Metabolism. 2013; 98(3): 873–880. https://doi.org/10.1210/jc.2012-3650McLachlan R.I. Approach to the Patient With Oligozoospermia. The Journal of Clinical Endocrinology & Metabolism. 2013; 98(3): 873–880. https://doi.org/10.1210/jc.2012-3650Anderson R.A. et al. Anti-Müllerian hormone as a marker of ovarian reserve and premature ovarian insufficiency in children and women with cancer: a systematic review. Human Reproduction Update. 2022; 28(3): 417–434. https://doi.org/10.1093/humupd/dmac004Anderson R.A. et al. Anti-Müllerian hormone as a marker of ovarian reserve and premature ovarian insufficiency in children and women with cancer: a systematic review. Human Reproduction Update. 2022; 28(3): 417–434. https://doi.org/10.1093/humupd/dmac004Zhu C. et al. Influence of sperm DNA fragmentation on the clinical outcome of in vitro fertilization-embryo transfer (IVF-ET). Frontiers in Endocrinology. 2022; 13: 945242. https://doi.org/10.3389/fendo.2022.945242Zhu C. et al. Influence of sperm DNA fragmentation on the clinical outcome of in vitro fertilization-embryo transfer (IVF-ET). Frontiers in Endocrinology. 2022; 13: 945242. https://doi.org/10.3389/fendo.2022.945242Sakkas D., Mariethoz E., John J.C.S. Abnormal Sperm Parameters in Humans Are Indicative of an Abortive Apoptotic Mechanism Linked to the Fas-Mediated Pathway. Experimental Cell Research. 1999; 251(2): 350–355. http://doi.org/10.1006/excr.1999.4586Sakkas D., Mariethoz E., John J.C.S. Abnormal Sperm Parameters in Humans Are Indicative of an Abortive Apoptotic Mechanism Linked to the Fas-Mediated Pathway. Experimental Cell Research. 1999; 251(2): 350–355. http://doi.org/10.1006/excr.1999.4586Lin M.-H. et al. Sperm chromatin structure assay parameters are not related to fertilization rates, embryo quality, and pregnancy rates in in vitro fertilization and intracytoplasmic sperm injection, but might be related to spontaneous abortion rates. Fertility and Sterility. 2008; 90(2): 352–359. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2007.06.018Lin M.-H. et al. Sperm chromatin structure assay parameters are not related to fertilization rates, embryo quality, and pregnancy rates in in vitro fertilization and intracytoplasmic sperm injection, but might be related to spontaneous abortion rates. Fertility and Sterility. 2008; 90(2): 352–359. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2007.06.018Zini A., Boman J.M., Belzile E., Ciampi A. Sperm DNA damage is associated with an increased risk of pregnancy loss after IVF and ICSI: systematic review and meta-analysis. Human Reproduction. 2008; 23(12): 2663–2668. https://doi.org/10.1093/humrep/den321Zini A., Boman J.M., Belzile E., Ciampi A. Sperm DNA damage is associated with an increased risk of pregnancy loss after IVF and ICSI: systematic review and meta-analysis. Human Reproduction. 2008; 23(12): 2663–2668. https://doi.org/10.1093/humrep/den321Kennedy C., Ahlering P., Rodriguez H., Levy S., Sutovsky P. Sperm chromatin structure correlates with spontaneous abortion and multiple pregnancy rates in assisted reproduction. Reproductive BioMedicine Online. 2011; 22(3): 272–276. https://doi.org/10.1016/j.rbmo.2010.11.020Kennedy C., Ahlering P., Rodriguez H., Levy S., Sutovsky P. Sperm chromatin structure correlates with spontaneous abortion and multiple pregnancy rates in assisted reproduction. Reproductive BioMedicine Online. 2011; 22(3): 272–276. https://doi.org/10.1016/j.rbmo.2010.11.020Абилов А.И. и др. Метаболический профиль и спермопродукция у голштинских быков-производителей зарубежной селекции при содер­жании в разных климатических и геохимических условиях в России и Казахстане. Сельскохозяйственная биология. 2021; 56(4): 730–751. https://doi.org/10.15389/agrobiology.2021.4.730rusAbilov A.I. et al. Metabolic profiles and sperm production in imported Holstein bull sires under different climatic and geochemical conditions of Russia and Kazakhstan. Agricultural Biology. 2021; 56(4): 730–751. https://doi.org/10.15389/agrobiology.2021.4.730engРогозин Д.С. Мужская фертильность: обзор литературы октября — декабря 2020 года. Вестник урологии. 2021; 9(1): 105–112. https://doi.org/10.21886/2308-6424-2021-9-1-105-112Rogozin D.S. Male fertility: a review of the publications from October — December 2020. Urology herald. 2021; 9(1): 105–112 (in Russian). https://doi.org/10.21886/2308-6424-2021-9-1-105-112Vince S., Žura Žaja I., Samardžija M., Majić Balić I., Vilić M., Đuričić D., Milinković-Tur S. Age-related differences of semen quality, seminal plasma, and spermatozoa antioxidative and oxidative stress variables in bulls during cold and warm periods of the year. Animal. 2018; 12(3): 559–568. https://doi.org/10.1017/S1751731117001811Vince S., Žura Žaja I., Samardžija M., Majić Balić I., Vilić M., Đuričić D., Milinković-Tur S. Age-related differences of semen quality, seminal plasma, and spermatozoa antioxidative and oxidative stress variables in bulls during cold and warm periods of the year. Animal. 2018; 12(3): 559–568. https://doi.org/10.1017/S1751731117001811Oduwole O.O., Peltoketo H., Huhtaniemi I.T. Role of Follicle- Stimulating Hormone in Spermatogenesis. Frontiers in Endocrinology. 2018; 9: 763. https://doi.org/10.3389/fendo.2018.00763Oduwole O.O., Peltoketo H., Huhtaniemi I.T. Role of Follicle- Stimulating Hormone in Spermatogenesis. Frontiers in Endocrinology. 2018; 9: 763. https://doi.org/10.3389/fendo.2018.00763McLachlan R.I., Wreford N.G., Robertson D.M., de Kretser D.M. Hormonal control of spermatogenesis. Trends in Endocrinology & Metabolism. 1995; 6(3): 95–101. https://doi.org/10.1016/1043-2760(94)00215-pMcLachlan R.I., Wreford N.G., Robertson D.M., de Kretser D.M. Hormonal control of spermatogenesis. Trends in Endocrinology & Metabolism. 1995; 6(3): 95–101. https://doi.org/10.1016/1043-2760(94)00215-pXu H.-Y., Zhang H.-X., Xiao Z., Qiao J., Li R. Regulation of anti- Müllerian hormone (AMH) in males and the associations of serum AMH with the disorders of male fertility. Asian Journal of Andrology. 2019; 21(2): 109–114. https://doi.org/10.4103/aja.aja_83_18Xu H.-Y., Zhang H.-X., Xiao Z., Qiao J., Li R. Regulation of anti- Müllerian hormone (AMH) in males and the associations of serum AMH with the disorders of male fertility. Asian Journal of Andrology. 2019; 21(2): 109–114. https://doi.org/10.4103/aja.aja_83_18Darbandi M. et al. Reactive oxygen species and male reproductive hormones. Reproductive Biology and Endocrinology. 2018; 16: 87. https://doi.org/10.1186/s12958-018-0406-2Darbandi M. et al. Reactive oxygen species and male reproductive hormones. Reproductive Biology and Endocrinology. 2018; 16: 87. https://doi.org/10.1186/s12958-018-0406-2Hess R.A., Cooke P.S. Estrogen in the male: a historical perspective. Biology of Reproduction. 2018; 99(1): 27–44. https://doi.org/10.1093/biolre/ioy043Hess R.A., Cooke P.S. Estrogen in the male: a historical perspective. Biology of Reproduction. 2018; 99(1): 27–44. https://doi.org/10.1093/biolre/ioy043

The authors declare that there are no conflicts of interest present.